9/1978 - 3/1980: Chiến sỹ E 853 Quân khu 4.

4/1980 - 6/1984: Học viên Trường Sĩ quan Chính trị.

6/1984 - 6/1985: Trung úy, Bí thư Chi bộ, Chính trị viên đại đội Trung đoàn 462, Sư đoàn 338, quân đoàn 14, Quân khu 1.

7/1985 - 7/1986: Trung úy, Học viên Chuyên Ban Triết học, Trường Sỹ quan Chính trị.

7/1986 - 7/1987: Thượng úy, Giảng viên Triết học Marx-Lenin, Trường Sỹ quan Kỹ thuật Quân khí thuộc Tổng cục Kỹ thuật, Bộ Quốc phòng.

7/1987- 7/1988: Ủy viên Ban chấp hành Đảng bộ, Chủ nhiệm Ủy ban Kiểm tra Đảng ủy Ban Tuyên huấn Tỉnh ủy Bình Trị Thiên; Phó Bí thư Chi bộ Tuyên truyền -Thông tấn xã, Chuyên viên Ban Tuyên huấn Tỉnh ủy Bình Trị Thiên.

7/1988 - 9/1998: Chi ủy viên Chi bộ Ban Tuyên giáo Tỉnh ủy Quảng Bình; Trưởng phòng Tuyên truyền, báo chí - Ban Tuyên giáo Tỉnh ủy Quảng Bình.

9/1998 - 3/2001: Chuyên viên chính Trung tâm Thông tin công tác Tư tưởng, Ban Tư tưởng - Văn hóa Trung ương.

4/2001 - 9/2002: Ủy viên Ban Chấp hành Đảng bộ Ban Tư tưởng - Văn hóa Trung ương; Bí thư Chi bộ,Phó Giám đốc Trung tâm Thông tin công tác Tư tưởng, Ban Tư tưởng - Văn hóa Trung ương.

10/2002 - 6/2003: Ủy viên Ban Chấp hành Đảng bộ Ban Tư tưởng - Văn hóa Trung ương;Quyền Vụ trưởng phụ trách Cơ quan Thường trực Ban Tư tưởng – Văn hóa Trung ương tại Thành phố Đà Nẵng.

7/2003 - 2/2006: Ủy viên Ban Chấp hành Đảng bộ Ban Tư tưởng - Văn hóa Trung ương; Vụ trưởng Trưởng Cơ quan Thường trực Ban Tư tưởng Văn hóa Trung ương tại Thành phố Đà Nẵng.

3/2006 - 4/2007: Ủy viên Ban Chấp hành Đảng bộ Ban Tư tưởng - Văn hóa Trung ương; Bí thư Chi bộ, Giám đốc Trung tâm Thông tin công tác tư tưởng, Ban Tư tưởng - Văn hóa Trung ương.

4/2007 - 8/2011: Ủy viên Ban Thường vụ Đảng ủy, Giám đốc Trung tâm Thông tin công tác tư tưởng Ban Tuyên giáo Trung ương.

8/2011 – 1/2014: Ủy viên Ban thường vụ Đảng ủy, Phó trưởng Ban Tuyên giáo Trung ương. Ủy viên Ban Chấp hành Trung ương Hội Cựu chiến binh Việt Nam, Chủ tịch Hội Cựu chiến binh Ban tuyên giáo Trung ương.

2/2014 - 9/2015: Ủy viên Ban cán sự Đảng, Bí thư Đảng ủy, Thứ trưởng Bộ Thông tin và Truyền thông, Ủy viên Ban chấp hành Trung ương Hội Cựu chiến binh Việt Nam.

10/2015 - đến tháng 4/2016: Ủy viên Ban chấp hành Đảng bộ Khối các cơ quan Trung ương, Ủy viên Ban cán sự Đảng, Bí thư Đảng ủy, Thứ trưởng Bộ Thông tin và Truyền thông; Ủy viên Ban Thường vụ Hội Nhà báo Việt Nam, Ủy viên Ban chấp hành Trung ương Hội Cựu chiến binh Việt Nam, Chủ tịch Hội Cựu Chiến binh Bộ Thông tin và Truyền thông. Tại Đại hội đại biểu toàn quốc lần thứ 12 của Đảng, ông được bầu vào Ban Chấp hành Trung ương Đảng Cộng sản Việt Nam khóa 12.

Ngày 9/4/2016: Tại kỳ họp thứ 11, Quốc hội khóa 13, được Quốc hội phê chuẩn, Chủ tịch nước bổ nhiệm giữ chức Bộ trưởng Bộ Thông tin và Truyền thông.

Ngày 27/7/2016: Tại kỳ họp thứ 1, Quốc hội khóa 14, được Quốc hội phê chuẩn, Chủ tịch nước bổ nhiệm giữ chức Bộ trưởng Bộ Thông tin và Truyền thông.

Sáng ngày 23 tháng 7 năm 2018, Chủ tịch nước Trần Đại Quang đã kí Quyết định số 1261/QĐ-CTN tạm đình chỉ chức vụ Bộ trưởng Bộ Thông tin - Truyền thông đối với ông Trương Minh Tuấn theo đề nghị của Thủ tướng Nguyễn Xuân Phúc.[11][12]

Chiều ngày 23 tháng 10 năm 2018, Trương Minh Tuấn đã được Quốc hội phê chuẩn miễn nhiệm chức vụ Bộ trưởng Thông tin Truyền thông (tổng số đại biểu: 485, có mặt: 477, tán thành: 473).[13][14]

Ngày 23/2, Cơ quan Cảnh sát điều tra (Bộ Công an) khởi tố bị can, tạm giam ông Trương Minh Tuấn.